运动员低能量可利用性研究进展

孟锟 邱俊强，2

1 北京体育大学运动人体科学学院（北京 100084）

2 运动营养北京市高等学校工程研究中心（北京 100084）

适当的能量摄入量对于运动员保持健康和创造优异的运动成绩至关重要，低能量可利用性（low energy availability，LEA）作为运动员的营养问题已经引起广泛关注[1]。LEA定义为运动员的能量摄入（energy intake，EI）与 运 动 能 量 消 耗（exercise energy expenditure，EEE）不匹配，使身体缺少足够的能量维持最佳的健康状态和运动表现[2]。长期处于LEA 状态可引起多种潜在的生理问题，如代谢功能、月经功能、骨骼健康、免疫、蛋白质合成、心血管健康等方面的损害[3]。本文检索了Web of Science，EBSCO，PubMed，中国知网、万方数据库的相关文献，检索截止日期为2022 年9 月25日。中文关键词包括：运动员、能量可利用性、低能量可利用性、女运动员三联征、运动相对能量不足；
英文关键词包括：athlete，energy availability，low energy availability，relative energy deficiency in sport，female athlete triad。以上述文献为基础，对运动员的LEA 发生率、长期LEA 对运动员生理和运动表现的危害以及LEA的筛查、预防和治疗的研究现状展开讨论。

1.1 能量可利用性的起源

在运动生理学中，EA定义为膳食摄入（EI）减去运动能量消耗（EEE）除以去脂体重（fat-free mass，FFM），即除运动训练外机体可用于其他生理过程的能量[4]。人类EA 概念的提出已有近三十年的时间。最初是因为人们发现与非运动人群相比，女运动员的月经紊乱/继发性闭经的发生率很高，这一现象引起了人们对运动性生理失调的关注[5]。直到1992 年，“女运动员三联征（female athlete triad，FAT）”概念被明确提出，美国运动医学会（American College of Sports Medicine，ACSM）将其定义为在经常运动的女性中出现饮食紊乱、闭经和骨质疏松症三种症状相结合的现象[6]。起初，人们认为这可能是运动本身的应激所造成的[7]。从1993 年开始，Loucks[8]对此提出质疑，并提出了LEA[伴有/不伴有相关的进食障碍（eating disorder，ED）或饮食紊乱（disordered eating，DE）]可能是引发月经紊乱继而发展为FAT的驱动因素。其开创性的人体实验揭示了“EA”的奥秘，随后的一系列实验研究证实了EA 才是引发生理失调的真正原因[9，10]，这些发现为FAT的研究指明了方向。

1.2 能量可利用性的发展

FAT 的概念提出后，ACSM 于1997 年发布了第一个FAT 的共识声明，提供了FAT 的筛查、诊断、预防和治疗的相关信息[11]。随着研究的进展，科学界的争辩也越来越激烈。反对方认为，宣传FAT 不利于女性积极参加体育锻炼以及女运动员为达到最佳运动成绩而付出努力。直到2007 年，ACSM 再次发布了FAT 立场声明，正式确定了LEA在FAT发展中的重要地位，阐明了LEA 与生殖功能和骨骼健康之间的关系，即LEA 引起功能性下丘脑闭经（functional hypothalamic amenorrhea，FHA）并消除雌激素对骨吸收的抑制作用，间接损害骨骼健康和发育，或直接通过抑制骨形成激素造成骨质疏松。此外，声明强调了体育锻炼的益处远远大于其风险，鼓励女性积极参加锻炼的同时也需要避免LEA的发生[2]。

图1 女运动员三联征模型[2]

与此同时，学术界继续开展LEA的相关研究，男运动员的健康逐渐受到关注。然而，关于男运动员LEA的研究结果并不一致。直到2014 年，国际奥委会（International Olympic Committee，IOC）就保护运动员健康这一重要目标成立了专家小组，更新了先前的FAT共识声明，首次提出了运动相对能量不足（relative energy deficiency in sport，RED-S）的概念，并提供了风险评估、治疗和重返赛场策略的指导方针。RED-S 作为一种生理并发症在男、女运动员中均会发生，LEA是引起该综合征的主要原因[3]。

如今，LEA 作为运动营养领域的研究热点[12]，在国内的研究相对滞后。现有研究多集中于FAT的综述[13-16]，鲜有对运动员及运动人群的调查或实验研究。从动物实验到人体实验，LEA的概念不断完善，其研究的不断进展表明了人们越来越关注运动员的健康，LEA 作为FAT 和RED-S 的核心因素更值得进一步关注和研究。

能量平衡（energy balance，EB）和EA 是两个不同的概念，由于二者都与能量摄入（EI）和能量消耗（energy expenditure，EE）有关，往往被人们混淆。EB指的是EI 减去总能量消耗（total energy expenditure，TEE），其公式表示为EB=EI－TEE[4]。其中，TEE 主要包括静息代谢（resting metabolic rate，RMR）、非运动期间的产热（non-exercise activity thermogenesis，NEAT）、食物的特殊动力作用（dietary induced thermogenesis，DIT）以及运动能量消耗（EEE）[17]。当EB＞0 kcal/day 时，可引起体重增加；
反之，体重降低。而EA 侧重于EI 和EEE之间的关系，指的是一个人进行运动训练后还剩余多少能量可以用于基本生理系统的工作，如细胞生长繁殖、体温调节、免疫等。因此，可以说EB是生理系统的输出部分，而EA是生理系统的输入部分[4]。

目前的研究表明，当一个健康成年人EB=0 kcal/day 时，EA=45 kcal/kg FFM/day[4]。但并非所有达到0的EB 都具有充足的EA。在一项研究中，通过严格控制8 名健康男子一周内的EI（2770 kcal/day）和EEE（840 kcal/day），从而造成较低水平的EA（≈30 kcal/kg FFM/day）和能量负平衡（EB=－1730 kcal/day）时，在一周内，TEE以～90 kcal/day的速度下降，预计3周即可以恢复到0 的平衡。尽管恢复了能量平衡，但这种平衡是在较低的EA条件下，以及抑制正常的生理过程实现的[18]。可以形象地将这一过程比喻为当手机处于低电量时自动开启了省电模式[19]。因此，达到0的能量平衡并不意味着具有充足的EA，这对于运动员或普通人群的减重管理都有很大的警醒作用。在运动员的训练监控中，使用EA指标比EB指标更有意义。

膳食能量摄入是运动员保持良好机能状态的物质基础，摄入足够的宏量和微量营养素可以满足运动员的能量需要。运动员与普通久坐人群相比具有更大的EE，因此任何运动员都可能具有LEA 风险。LEA 可由EI 不足、高EEE 或两者的结合引起[20]。对于运动员而言，常表现为以下4个方面[20]：（1）运动员为了达到有利于比赛的体型、体成分而有意地减少EI，采取错误的饮食方式，如禁食、催吐、服用泻药等；
（2）LEA 源于进食障碍（ED），特别是神经性厌食症，这种严重的临床精神疾病容易发生在青少年和女运动员中；
（3）长时间运动引起的食欲抑制，如耐力项目长时间的训练引起的食欲下降，忽略了能量需求；
（4）与运动无关的其他因素，如以瘦为美的社会文化使得运动员通过节食改变自己的外表。因此，确定引发运动员LEA 的因素是制定相应策略，进行有效治疗的重要前提。

根据健康状况，EA 可以分为3 个阈值：（1）EA 为45 kcal/kg FFM/day（188 kJ/kg FFM/day）可以达到能量平衡和最佳健康状态；
（2）EA 介于30～45 kcal/kg FFM/day（125～188 kJ/kg FFM/day）为亚临床范围；
（3）EA 低于30 kcal/kg FFM/day（125 kJ/kg FFM/day）即LEA[21]。另外，根据运动员当前的运动目的可以选择合适的EA范围[20]：（1）当运动员需要增加体重、增肌以及进行糖原负荷训练时，建议EA＞45 kcal/kg FFM/day；
（2）当运动员需要保持体型和体重，注重技能发展时，建议EA为45 kcal/kg FFM/day；
（3）当运动员需要降低体重和体脂水平时，建议EA 介于30～45 kcal/kg FFM/day。

3.1 运动员LEA的发生率

3.2 男运动员的LEA风险

尽管LEA 最初源于对女运动员的研究，但越来越多研究表明，男运动员同样存在LEA 的风险。早在1992 年，第一份关于FAT 的出版物中就探讨了男运动员是否也存在类似的症状[6]。2019年，FAT联盟更名为“女性和男性运动员三联征”联盟，以反映男性类似的能量、生殖和骨骼健康的综合症，并正式命名了“男运动员三联征”。同样地，男运动员也面临不良健康后果的风险，包括饮食行为紊乱、功能性下丘脑性腺功能减退，以及骨质疏松症或低骨密度（存在或不存在应力性骨折）[24]。

男运动员产生LEA 的因素多种多样，主要包括体重和体成分的周期性改变、长期能量负平衡、训练量/强度频繁变化、营养策略不完善以及某些地区食物供应不足等[25]。目前，LEA 对男运动员亚临床健康影响的结果不如女运动员明确，表现为下丘脑垂体性腺轴的细微改变和应力性骨折风险的增加，但与这种变化相关的能量缺乏或LEA 的程度尚不清楚[26]。另外，LEA 造成的男运动员生理反应程度与女运动员不同，男性对LEA 更具有抵抗能力[27，28]。通过减少锻炼或增加EI 后，男性生殖轴的恢复比女性更快[29，30]。最新的研究表明，男性的LEA 阈值高于15 kcal/kg FFM/day[31]。

自2014 年和2018 年IOC 关于RED-S 的共识声明发表以来，关于LEA 健康和运动表现后果的科学证据不断增加。当处于LEA时，身体的能量储备（如脂肪组织和蛋白质）被大量作为燃料以满足供能需求，造成能量负平衡和体重下降。LEA的慢性下降导致代谢和生理适应，如RMR 降低和激素分泌改变，因此会在LEA状态下产生新的EB或体重的稳态，而这种状态使得生理功能受到影响。目前的研究表明，长期LEA 会影响月经功能、骨健康、心血管、内分泌、代谢、胃肠道、免疫系统和生长发育，同时也影响运动员的心理健康和运动表现（图2）。本综述主要探讨LEA对内分泌、生殖系统和骨骼健康的影响。

图2 RED-S的健康后果[3]

表1 近3年（2019.1～2022.9）不同项目运动员LEA/LEA风险发生率

（续表1）

4.1 LEA对内分泌系统的影响

目前的证据表明，LEA 对食欲调节激素（瘦素、脂联素、ghrelin）、下丘脑-垂体-甲状腺轴、下丘脑-垂体-性腺轴以及下丘脑-垂体-肾上腺轴都有影响。当EA≤30 kcal/kg FFM/day 时，男、女运动员的瘦素水平下降[28，64]。具有LEA 的舞者以及闭经运动员的脂联素水平较高[65，66]。在对年轻女性进行为期3 个月的饮食和运动干预后发现，EA 降低与空腹ghrelin 水平升高有关[67]。此外，LEA 状态下还会造成催产素水平降低，由于催产素具有抗焦虑和抗抑郁的作用，其降低会引发更多的饮食紊乱问题[68]。第一项EA 人体实验研究证实了EA 对甲状腺激素的影响，连续4 天将EA 降至～11 kcal/kg FFM/day，引起游离三碘甲状腺原氨酸（triiodothyronine，T3）和总T3 水平降低[8]。然而，在男运动员中，通过短期限制饮食将EA 减少到15 kcal/kg LBM/day对T3没有显著影响[28]。对于合成和分解代谢激素，能量缺乏的男、女性运动员都表现出胰岛素水平降低的现象[28]。与能量充足的状态（45 kcal/kg LBM/day）相比，当能量限制在10或20 kcal/kg LBM/day时，生长激素增加而胰岛素样生长因子（insulin-like growth factors-1，IGF-1）减少[27]。严格限制EI和禁食后动物和人类的皮质醇都有所增加[69，70]。据报道，在LEA 状态下，女性性激素（雌二醇和黄体酮）水平较低[27]，男运动员睾酮水平降低[71]。但目前还没有足够的证据证明LEA和低睾酮之间存在剂量-反应关系或时间过程。

4.2 LEA对生殖功能的影响

大量证据表明LEA 对女运动员生殖功能的影响。与运动有关的月经紊乱从黄体期缩短到无排卵、月经不足，最后引发继发性闭经，这一过程可持续数年[72]。运动员出现的FHA是由于下丘脑促性腺激素释放激素（gonadotropin-releasing hormone，GnRH）脉冲频率受到抑制，随后垂体黄体生成素（luteinizing hormone，LH）和卵泡刺激素的释放改变，以及雌二醇和孕酮水平降低造成的[73]。早在2003年，Loucks和Thuma[27]的实验研究表明，健康女性连续5 天EA 低于30 kcal/kg FFM/day 与LH 脉冲的降低有关，因此提出将EA 小于30 kcal/kg FFM/day 作为月经紊乱的阈值。De Souza[73]证实EA和月经紊乱之间存在剂量-反应关系，即当EA减少时，月经紊乱的可能性增加。此外，在青少年运动员中，LEA可导致青春期延迟和原发性闭经[74]。青春期是骨骼生长和发育的重要时期，月经初潮严重延迟可能不利于运动对骨质的积极影响。

在男运动员中，下丘脑-垂体-性腺轴同样受到LEA 的影响，特别是参加耐力项目的运动员。目前的研究表明，LEA可引起性腺激素减少，其中包括睾丸激素水平降低、精液减少和性欲低下[29，75]。因此，提出了“男性运动性性腺功能减退”（exercise-hypogonadal male condition，EHMC）的概念，即基础、游离和总睾酮浓度以及LH 水平和脉冲频率降低[76]。但在Koehler 等[28]的实验研究中，将EA 控制在15 kcal/kg FFM/day 并没有发现睾酮水平降低。研究表明，男运动员只有在高强度、长时间运动或同时暴露于多种应激的“极端”条件下，才能观察到其代谢和生殖激素的显著变化[77，78]。尽管男运动员相对女运动员抵抗LEA 的能力更强且恢复更快。但是，由于没有明显的临床症状（如月经周期改变），男性的生殖抑制比女性更难评估。

4.3 LEA对骨骼健康的影响

LEA 引起的低雌激素水平进一步影响骨密度（bone mineral density，BMD），破坏骨结构和微结构，最终导致骨骼强度下降。与生殖功能不同，骨骼健康受到影响后往往没有明显的症状，因此会在运动员不知情的情况下悄无声息地发展[79]。在具有单一症状的FAT 运动员中，应力性骨折的风险是正常生理情况下的2.4～4.9 倍，并且在整个生命周期中，应力性骨折的风险可能会增加[72，80]。Ihle 和Loucks[81]的实验中，与最佳EA（45 kcal/kg LBM/day）相比，久坐女性连续5天在不同水平的LEA（30、20和10 kcal/kg LBM/day）下骨形成减少，骨吸收增加，极低LEA（10 kcal/kg FFM/day）状态下骨吸收标记物增加，而骨形成标记物在20～30 kcal/kg LBM/day 之间轻微水平下降，该实验首次证实骨形成的标志物比骨吸收的标志物对LEA更敏感。另一项实验中，通过限制EI 造成的LEA（15 kcal/kg LBM/day）导致骨形成标志物1 型前胶原N 端前肽（Nterminal propeptide of type 1 procollagen，P1NP）显著减少，而对骨吸收无影响，而通过增加EEE造成的LEA对骨代谢无明显影响，但两种方式造成的LEA 都引起了激素水平的显著变化[82]。

目前，关于LEA 对男运动员骨骼健康的研究主要集中在强调瘦体型的运动项目（长跑、自行车、马术等）中。有证据表明，男性长跑运动员LEA、低骨密度、应力性损伤的发生率很高[83，84]。两项研究报告了男性自行车运动员EA 和BMD 之间的关系，表明LEA 是引起腰椎低BMD的关键因素[85，86]。男性自行车运动员在赛季由于LEA 引起的腰椎BMD 平均损失1.5%[87]。在骨损伤方面，有研究表明，三联征累积风险评分与男性长跑运动员的应力性损伤相关[84]。Papageorgiou等[88]评估了连续5 天的LEA（15 kcal/kg FFM/day）对男、女骨代谢的影响，女性表现为P1NP减少，Ⅰ型胶原羧基端肽β特殊序列（β-carboxyl-terminal cross-linked telopeptide of type Ⅰcollagen，β-CTX）增加，但男性没有明显变化，这与内分泌和生殖系统的研究结果类似，即LEA对男性骨骼的影响比女性更小。

长期LEA 可通过间接机制影响运动成绩，如延迟机体恢复、损害肌肉质量和功能[89]，或者是由于增加了受伤和疾病的风险被迫减少或停止训练，导致运动表现下降。许多研究表明，LEA 的替代指标（闭经、激素水平、筛查工具得分）与运动表现的负面结果（损伤、疾病、认知障碍）相关[43，90，91]。RED-S声明中描述了10种潜在的运动表现负面结果，包括耐力降低、损伤风险增加、训练效果降低、判断力降低、协调性下降、注意力不集中、易怒、抑郁、糖原储存降低以及肌肉力量下降[3]（图3）。Vanheest等[92]的研究表明，在为期12周的赛季中，游泳运动员由于能量不足而出现慢性卵巢抑制和代谢激素紊乱，400 米游泳速度下降了9.8%。相比之下，月经正常的运动员游泳速度提高了8.2%。Silva 和Paiva 指出[93]优秀艺术体操运动员的EA 与比赛名次呈负相关。另外，与月经正常的耐力运动员相比，月经紊乱的耐力运动员神经肌肉表现下降，表现为反应时间延长及肌肉力量和耐力降低[91]。处于LEA状态的男性自行车运动员无氧和有氧输出功率减少[85]。高水平赛艇运动员在强化训练期间，由于EA不足对训练恢复产生了负面影响，并且改变了5公里的配速策略，导致成绩下降[94]。Ackerman 等[90]通过多份问卷调查证实了LEA与RED-S运动表现模型中的多种症状相关。实验研究表明，连续14天的LEA引起男性优秀耐力运动员的爆发力降低、乳酸代谢发生改变[95]。

图3 RED-S的潜在运动表现影响[3]

最佳的能量供应是优化运动成绩的关键，而长期的饮食限制会通过减少糖原储备对运动表现产生不利影响。研究表明，处于LEA 的耐力运动员糖酵解活性降低，脂解活性升高，主要原因是LEA引起的糖原储存减少而产生的节省化现象[96]。激素水平的变化也进一步影响能量供应，如LEA 引起T3 水平下降，进一步降低了ATP酶活性，导致线粒体生成能量减少，对有氧代谢产生不利影响[97]。另一方面，LEA引起的肌肉力量降低也是影响运动表现的间接因素，表现为LEA 减少肌肉蛋白合成（muscle protein synthesis，MPS）。连续5天30 kcal/kg FFM/day 的EA，可使静息MPS 降低约27%[98]。由于肌肉质量和力量对许多项目运动员的竞技能力具有重要作用，因此肌肉量的丢失在一定程度上影响运动员的运动表现。

EA的评估可用于指导和监控运动实践，以及用于RED-S的诊断。LEA的早期测量和筛查对于提高运动表现及防止长期LEA对运动员的健康产生影响至关重要。根据计算公式：能量可利用性（EA）=[能量摄入（EI）（kcal）－运动能量消耗（EEE）（kcal）]/去脂体重（FFM）（kg），测量EA 需要个人的FFM、EI 及其EEE。EI可通过24小时膳食回顾法、食物频率问卷、饮食史、食物称重、双份饭法和饮食记录等方法进行评估；
EEE可通过运动日志、运动相关的能量消耗代谢当量来评估，或通过可穿戴设备收集的数据加以补充。FFM 可通过双能X线吸收法、生物电阻抗法、皮褶厚度法等进行量化。尽管可用于评估的方法很多，然而，EA 的现场测量依然存在许多困难。首先，EA 的测量耗时费力，且目前国际上没有通用的指南，如评估的周期和技术方法。现有的大部分研究采集3～7 天的数据。其次，由于采用评估方法和测量仪器的不同，EI 的漏填写、少填写，依从性差现象以及复杂运动中测量EEE的难实施等问题，往往使得计算出的EA 具有较大的误差。研究表明，自我报告的EI 平均低估19%，大约是2500 kJ（600 kcal）。测量设备之间平均每日低估范围为400～2500 kJ（100～600 kcal）。目前的建议是，对于中等强度和高强度运动，使用心率能够较准确测量EEE。对于低强度运动可以使用加速度计进行监测，但也存在锻炼类型的局限性（如自行车和抗阻训练）[99]。总之，在评估EA的过程中容易出现显著的信度和效度问题，这些局限性容易带来“假阴性”结果[100]。

虽然EA的测量存在很大的挑战，但致力于该领域的研究人员已经研发了多种有效的筛查问卷和工具，如女运动员低能量可利用性问卷（LEAF-Q）、运动相对能量不足临床评估工具（relative energy deficiency in sports clinical assessment tool，RED-S CAT）以及三联征累积风险评估工具（female athlete triad cumulative risk assessment，Triad CRA）。其中，LEAF-Q已经在我国难美类运动员中进行了首次使用[55]，我们对该问卷的汉化及信效度检验也表明该问卷适合中国运动人群[101]。除了评估工具以外，测量与LEA 相关的生物标志物也可作为能量状态的替代指标，如生殖激素、代谢激素、BMD 和静息代谢率。通过这些方法可早期识别并预防LEA对运动员的生理健康造成进一步损害。

预防LEA 侧重于营养知识宣教和优化营养策略。首先要提高运动员、教练员及相关工作人员对LEA 的认识。许多研究表明，医生、教练和运动员对LEA、FAT以及RED-S 的认识不足，无法识别相关症状[102-104]。因此，应开展相关的营养知识宣教，强调充足的能量摄入及其对运动表现的重要作用，从而预防LEA 的发生。其次，应为运动员提供专业的营养建议，并且根据不同时期的营养需求为运动员制定专业的个性化营养策略，保证运动员的最佳机能状态和营养状态[105]。除此之外，对于有降体重或改变体成分需求的运动员，应为其提供科学合理的方法，保证降体重的安全性和有效性，并针对月经周期和身体形象进行积极的沟通，防止运动员出现不良的生理症状[105]。

治疗LEA的重点是增加EA和恢复能量正平衡，使体重正常化[13]。首先，对于无意识减少膳食能量摄入而造成LEA 的运动员，对其进行简单的营养教育即可。一项为期6个月的营养教育干预（LEA相关知识以及膳食补充剂的使用）对具有RED-S 风险的男运动员的骨骼健康和比赛成绩产生了积极影响[86]。其次，对运动员进行营养干预是治疗LEA 的主要非药物策略。研究表明LEA 的营养干预包括[106]：①改善摄入能量的分布（即食物摄入的时机和频率），建议在训练期间定时摄入热量，减少单日内能量负平衡的时间；
②提高碳水化合物的摄入，在高碳水化合物的条件下进行训练有助于改善单日内的EA水平；
③限制高膳食纤维的摄入；
④摄入促进骨健康的微量元素（如钙、蛋白质、镁、磷、维生素D、钾）。除了营养干预治疗策略，认知疗法对LEA 的康复治疗同样可以起到关键作用[107]，有研究表明认知疗法有助于FHA女性的月经恢复正常[108]。此外，长时间进行高冲击性运动（良好的成骨作用和能量经济性）有助于减轻LEA对骨骼的负面影响，特别是对高EEE的运动员（如耐力项目）[109]。根据运动员能量缺乏的严重程度和症状，还需要对训练进行适当的调整，如减少或者停止训练[89]。最后，对于非药物治疗策略没有任何效果的运动员，则需要考虑药物治疗，如雌激素和孕激素疗法[110]。

总之，运动表现与营养密切相关，运动员和教练员都应该了解更多的营养知识，合理运用营养策略，优化运动表现。

LEA 的提出至今已接近30 年的时间，作为目前国际前沿的研究热点，运动员的LEA 问题备受关注。从动物研究到人体研究，LEA 已经被确定为女运动员三联征和运动相对能量不足的核心因素，且存在于男、女运动员中。LEA 对生理系统的影响范围是广泛的，且进一步影响运动表现。因此，将LEA 作为运动训练监控的指标比使用能量平衡指标更有意义。鉴于LEA的危害，运动员、教练员及相关工作人员应该加强对相关知识的了解，学会识别LEA的方法，以预防运动员LEA的出现。对于已经具有LEA 的运动员，营养教育以及科学合理地进行营养干预至关重要，这对于保证运动员维持健康的同时优化运动表现具有重要意义。

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